珊瑚殺手──星野海綿和它隨從細菌的「幫派」結構
湯森林
星野海綿（Terpios hoshinota）出現在臺灣的歷史並不長，但對於關心珊瑚礁的人而言卻不陌生。由於星野海綿外表呈現黑灰或墨綠色，所以又稱它黑皮海綿。它之所以出名全因驚人摧殘珊瑚的能力，這海綿可在短時間內造成大量不同種石珊瑚的死亡，因此又獲得另個「響亮」的名號──珊瑚殺手海綿。
與星野海綿的初次邂逅
這個故事要從2005年珊瑚礁總體檢活動開始，綠島和蘭嶼的珊瑚礁「突然」出現一群「新住民」，其外表是一片片的黑色匍匐狀物體，覆蓋在不同的造礁珊瑚上。從表面上看來像似黑霉的物體，在臺大海洋所戴昌鳳教授的建議下，2006年由陳昭倫教授和我共同指導的臺大海洋所研究生廖敏惠決定去一探究竟。意想不到的是這趟旅行開啟了揭露臺灣星野海綿爆發的事件，並催生許多有關這海綿的研究。
圖一、星野海綿覆蓋在軸孔珊瑚上，墨綠色者為星野海綿。右圖顯示海綿拓展的速度， 每天1-2 mm。紅框內為星野海綿。
這事件首先是由臺灣媒體熱場。在2006年幾乎所有臺灣媒體上都出現了不同的聳動標題來報導這個事件：「綠島珊瑚染不明疾病，珊瑚覆蓋率減少⋯⋯。」、「綠島珊瑚疾病全淪陷」、「珊瑚怪病」等。很快地，陳昭倫教授透過顯微鏡檢查和國外專家協助鑑定後，確認這黑色匍匐狀物體其實是海綿，不是黴菌。原來有海綿具備這樣的生態行為（圖一）！許多資深的珊瑚生態學家一開始壓根兒都沒想到。但是到底海綿如何取得競爭優勢？甚麼因素造成它的大量在綠島和蘭嶼出現呢？由於對它一無所知， 偏偏這又是個極為複雜的問題，涵蓋層面包括海洋化學、毒物、生態、生理、微生物。於是在營建署和科技部分別支持下，由陳昭倫教授領軍約九個實驗室（含六個研究計畫）展開研究，其中還不包括其他獨立研究實驗室。就這樣，我開始了對星野海綿的研究旅程。
星野海綿的分類
星野海綿的分類屬硬海綿目（Hadromerida），皮海綿科（Suberitidae），一種平鋪型海綿。海綿的厚度約0.1cm 左右，體內含有大量的骨針，其形狀和大頭針相似，一面尖，一面則是數個圓突起，長244.7 μm ， 寬 3.0 μm，頂部寬5.6 μm（圖二）。
圖三、星野海綿體內的藍綠菌的掃描式電子顯微鏡照片。左上處顯示藍綠菌正在分裂。
星野海綿群體一天可以拓展1-2 mm，因此它很快地在綠島和蘭嶼覆蓋大面積的珊瑚和礁石，輕易可見到它們蹤跡。隨這海綿強勢地「霸佔」珊瑚礁棲地，在綠島最高密度區每100 m2 可達46群體，在蘭嶼則高達62群體。我的研究的工作也如火如荼地進行，在顯微鏡下的星野海綿除了本身的細胞外，最大特徵是聚集著一大群的細菌，其數量遠超過海綿細胞。這些細菌中，藍綠菌是主要的細菌群。在電子顯微鏡下密密麻麻的球狀藍綠菌，擁擠地令人驚訝（圖三）！從總生物質量角度，雖說是海綿，但其體內主要組成卻是細菌，所以究竟是該稱呼為細菌海綿，還是海綿細菌呢？這是個令人莞爾的問題。海綿和細菌到底有什麼生態關係？這項疑問便成為我急於釐清的研究問題。
星野海綿體內的藍綠菌
星野海綿其實還有個英文俗名叫藍綠菌海綿 （cyanobacteriosponge）。這類的海綿體內經常攜帶大量 的藍綠菌，因而得名。但是藍綠菌和星野海綿的關係又是如何呢？在文獻中相關記載非常少，有限的資料中僅提到星野海綿體內有許多的藍綠菌，至於它們彼此關係卻是一無所知。我的研究第一步是探討這群藍綠菌在不同的海綿群體上是否是相同種類？是否不同海綿群體卻住著類似但不同種的藍綠菌？而這些藍綠菌的真正分類地位又是如何呢？從五種珊瑚上的獨立星野海綿群體（colony）都可發 現藍綠菌就是主要族群，而且其中大多數都是同一種類。藉由藍綠菌的16S核醣核酸分子的序列檢驗和其他已知藍 綠菌的親源和分類關係，判斷這是Prochloron sp. 新種，並非前人（Rützler and Muzik, 1993）報告所提的Aphanocapsa raspaigella，那是利用比對細胞型態的簡略方法所鑑定而得的結果，準確率較低。我們除了重新確認藍綠菌的分類問題，也利用電子顯微鏡觀察高解析度的細胞結構，我們發現這些藍綠菌細胞內部呈現明顯大面積不規則的膜狀結構（類囊體）（圖四），這項特徵和其它種類藍綠菌並不相同，是否與海綿共同演化有關，仍待釐清。
圖四、藍綠菌穿透式電字顯微鏡照片， 內部大面積的不規則膜狀結構為類囊體（箭頭B）。A：細胞壁（cell wall）；B：類囊體
（thylakoid）
檢視海綿群體的周遭尚未被覆蓋的珊瑚和海水中細菌組成，並沒有發現這群藍綠菌的蹤跡，顯示海綿和這群藍綠菌的彼此有高度專一性的生態關係，同時也沒有在其他海綿體內發現這類菌群。倘若這藍綠菌真的扮演這麼重要的角色，利用人工干擾藍綠菌，星野海綿又會如何反應呢？宋克義教授發現在海綿上方用黑板遮蓋後，星野海綿會快速變形離開無光區域，抵達有光地區後恢復正常型態，繼續在珊瑚上生長拓展，這種體態的變化行為令人意想不到。海綿本身棲地原本不受限於光線，因此海綿可以生長在許多深海無光的地方；然而，光線對藍綠菌卻是必要的，因為藍綠菌需要利用光線進行光合作用取得能量， 因此黑板遮光造成不利於藍綠菌生長的環境，間接地影響到星野海綿必須調整生理和身體結構，藉以助其逃避不利環境。在我們的研究中也發現當海綿細胞轉化成繩索形結構時，海綿細胞移動的相關基因會大量表現，因應體態的轉變。這種變形的行為在顯微鏡下可以看到大部分的骨針會重新排列，形成繩索狀，以便於快速移動（圖五）。為何受干擾的藍綠菌會引發海綿細胞型態轉變，目前尚無答案，但是這種表徵的變化，應與海綿和藍綠菌間共同演化有關。
圖五、星野海綿體態變形的電子掃描式照片。左上圖中細細的骨針不規則向外（圈a），但是在海綿末端變為繩索狀，骨針排列整齊，內部有大量的藍綠菌（圈b），左下放大圖顯示繩索狀的外表結構。
星野海綿如何維持和特定藍綠菌共存？
藍綠菌分布非常廣，在海洋中到處可以發現這類細菌。但是如何維持和特定藍綠菌生活一起，是個令人好奇的問題。海綿是濾食生物，隨時可過濾周遭的水，從中獲得養分，因此同時有其他生物一起進入海綿腔中，如果這是星野海綿取得特定藍綠菌的方式，這些藍綠菌應該可以在周遭環境也偵測的到，然而我們的研究卻顯示其周遭水體或是被海綿覆蓋的珊瑚體內，並看不到這些細菌的蹤跡。事實上在海綿幼生中也帶有大量的藍綠菌，這顯示藍綠菌在很早的生活史階段就已經進入海綿了，甚至在海綿的胚胎體內也是到處可以看到藍綠菌。也就是說，在胚胎形成過程中，藍綠菌就已經被包裹在胚胎內。經由細胞組織學的證據，顯示藍綠菌可透過垂直傳染（vertical transmission），在胚胎時期即可由親代直接傳至子代。這也解釋為何星野海綿可以穩定地維持這種和特定的藍綠菌共生的型態，這也解釋了為何綠島、蘭嶼、墾丁還有世界各地的星野海綿體內的藍綠菌種類都是一樣。藍綠菌和海綿有著非常緊密的伙伴關係，甚至比淺海珊瑚和共生藻之間的關係更為親密。後者在某些環境條件是可以允許分開，然而藍綠菌和星野海綿卻是緊密不分，終身相許，甚至生死與共。我們也發現在海綿群體的後端（也是相較年長的部位的海綿），當內部結構老化後，變得鬆弛且不緊實，因此容易被海浪沖刷、移除；同樣的部位也可看到藍綠菌的細胞結構也不再完整，細胞膜出現許多的破裂處， 藍綠菌不良的生理狀況和周遭的海綿細胞的體態相互呼應，雖然兩者互動的生理證據仍有待確認，也再度顯示出彼此之間根深蒂固的互相依賴的關係。
藍綠菌是幫凶，或只是個袖手旁觀者？
星野海綿如何殺死珊瑚？體內的藍綠菌又扮演著怎樣的角色呢？這一直是核心尚未解決的問題，也是關心珊瑚健康和珊瑚礁環境問題的民眾最常提出的問題。直覺上， 星野海綿群體前端會形成如耙子狀覆蓋在珊瑚上，之後藉由覆蓋遮蔽陽光，讓珊瑚共生藻無法順利進行光合作用， 最後造成珊瑚弱化、死亡，這是目前最常被提及的假說之一。但是，在野外我們也經常看到有些珊瑚在海綿尚未覆蓋前即已死亡，露出它們的白色骨骼，形成一條猶如楚河漢界的白色地帶。因此，化學因子可能是造成珊瑚死亡或弱化，進而殺死珊瑚的機制。那是什麼樣的化學因子會影響珊瑚生存呢？目前仍無肯定的答案。不過琉球大學的化學家Toshiaki Teruya團隊曾發現星野海綿能夠產生一種毒素（Nakiterpiosin），該毒素可殺死人類血癌細胞（P388 cells）。最為特別之處，這毒素的化學結構是植物型的化合物，因此幾乎可以認定這毒素是藍綠菌所產生，或參與了毒素生產的過程。目前雖然並無實驗可證明這毒素可以殺死珊瑚，但藉由體內藍綠菌產生毒素的珊瑚礁生物並非少見，例如有些海鞘的毒素就是由體內共生的藍綠菌所產生。因此住在星野海綿中的藍綠菌不止世世代代「忠心」地跟隨著宿主，同時可能還供應海綿必須的營養，甚至生產毒素等「巧門絕技」來協助海綿競爭棲地和拓展群體； 反之，海綿也提供藍綠菌合適的生長棲息環境，同時可能供應藍綠菌生長所需的一些養分。
結語
星野海綿和它豢養的藍綠菌的生態關係，雖然仍需要更直接的科學證據來定義，但是從我們和其他研究室所觀察到林林總總犯罪現場的證據，顯示星野海綿和藍綠菌應該是共生的關係，擬人化地說這關係猶如一首廣告歌詞中：「你是我的兄弟」，它們是歃血為盟，生死與共的親密伙伴。自從我初次見到星野海綿至今已近十五年了，雖然在臺灣已經少有人再談起它，在綠島、蘭嶼的海綿群體數也不再明顯地增加，但是仍可聽到星野海綿在不同的棲地造成珊瑚死亡的消息（例如印度、馬爾地夫、印尼、馬來西亞、太平島等地方）。是否是全球環境變遷，助長了海綿如同流寇般，荼毒各地的珊瑚生態？它在2019年裡仍不甘寂寞地搶佔科學雜誌的版面，不斷提醒著珊瑚生態學者對它要「提高警覺」，也讓我再回憶起「星野海綿在臺灣」的那段研究歷史和它的「嘍囉」藍綠菌的恐怖「幫派」共犯結構。
後 記
那是熙熙攘攘的珊瑚礁生命共同體，
譜著
牽絆彼此的命運之歌，
曲子從微米的生物奏起，耐著心，
務必小心翼翼地蒐集。
作者簡介
湯森林
中央研究院生物多樣性研究中心研究員，澳大利亞墨爾本大學博士，專長為水生微生物生態學和總體基因體學。研究範圍涵蓋珊瑚礁、湖泊和開放水域。曾在西蒙古進行過25,000公里的湖泊微生物調查工作，也探索過南海3000米深的微生物群聚。喜好吉他、烏克麗麗。
